Fiodor Bondartchouk est né à Moscou dans la famille du réalisateur Sergueï Bondartchouk (Сергей Бондарчук) et de l'actrice Irina Skobtseva (Иринa Скобцевa). Il fait ses études de mise en scène au VGIK (l’Institut national de la cinématographie) dans les classes de Igor Talankine et Youri Ozerov. En 1991 il fonde avec son ami Stephan Mikhalkov la société Art Pictures Group, une de premières sociétés de production de clips musicaux et spots publicitaires en Russie. Fiodor Bondartchouk est l'un des créateurs du festival des films publicitaires Génération (Поколение).
Fiodor Bondartchouk commence sa carrière d’acteur dans le film de son père Sergueï Bondartchouk Boris Godounov, puis joue dans les films de Youri Ozerov Stalingrad et Anges de la mort. Il tourne dans plusieurs films de réalisateurs russes de la jeune génération comme Ivan Okhlobystine, Roman Katchanov, Ilya Khrjanovski.
Depuis 2002 Fiodor Bondartchouk présente des émissions de la chaîne TV CTC. Pour son travail à la télévision en 2003 il est lauréat du peix russe TEFI (ТЭФИ).
Personnage important de la vie mondaine moscovite, il est un de propriétaires du restaurant Vanille (Ваниль) à Moscou.
Après avoir produit plusieurs films d’autres réalisateurs, Bondartchouk a réalisé en 2005 son premier projet à très grand budget le film La neuvième compagnie, consacré à la guerre en Afghanistan.